这部电影将描绘被称为日本历史上最大谜团的“本能寺事件”的前一天，以及一部追踪这一谜团的历史悬疑电影。故事开始于现代京都，即将结婚的可可（Ayase Yao饰演）正处于人生的岔路口，她住进了一家本能的寺庙酒店。
在少年支仓孝平（小野大辅 配音）的记忆中，自己好像一直都在转学中，这样的遭遇使得孝平很难拥有一段长久且稳定的友谊。这一次，孝平转入了修智馆学院，这所全日制的寄宿学校为孝平晦暗的心情带来了新的希望，孝平决定，一定要在这所学校里交到要好的朋友。
身负重伤的斗牙王用天生牙救活被猛丸杀死的爱人，随即与猛丸展开决战。恶战之后，斗牙王生命将终，他命冥加将天生牙和铁碎牙分别赐予杀生丸和犬夜叉，而拥有邪恶强大力量的丛云牙则被永久封印。 数百年后，丛云牙通过食骨井来到现代，并摆脱了封印的束缚。它先控制犬夜叉的身心，回到战国时代与杀生丸展开一番恶战。危难之际，戈薇的力量使丛云牙被迫离开犬夜叉的身体。但它很快又找到新的替身，并且将已化作白骨的刹那猛丸重新召唤回人间，向斗牙王的两个儿子展开报复……
